Dans The Vale of Eternity, les joueurs incarnent des dompteurs qui chassent divers monstres et esprits afin de les apprivoiser comme serviteurs. Dans ce monde fantastique, de nombreuses créatures vivent en harmonie. Parmi elles, les dragons sont les plus nobles et les plus précieux, et tous les dompteurs rêvent de les apprivoiser. Le joueur qui parvient à dompter les serviteurs les plus remarquables remporte la partie. Chaque manche se déroule en trois phases. Durant la phase de chasse, le joueur drafte deux cartes depuis le plateau commun. Lors de la phase d’action, il peut effectuer différentes actions, comme vendre des cartes, apprivoiser des créatures ou invoquer des cartes. Enfin, pendant la phase de résolution, il applique les effets actifs des cartes qu’il a invoquées. Les manches s’enchaînent jusqu’à ce que la fin de partie soit déclenchée. Le jeu comprend soixante-dix créatures issues de mythes du monde entier.