Cloudspire est un jeu de stratégie pour 1 à 4 joueurs, fortement inspiré des jeux de tower defense et des MOBA. Les modes solo et coopératif s’appuient sur un livre de scénarios qui raconte l’histoire du monde du point de vue de chaque faction. Les joueurs contrôlent l’une de quatre factions uniques et s’affrontent pour détruire les bases ennemies et s’emparer de l’énergie appelée la Source. Ils envoient des armées et des sbires, construisent des tours pour défendre leur base et utilisent leurs héros pour combattre ou explorer afin d’obtenir des ressources et de puissantes reliques. L’action se déroule dans le royaume flottant d’Ankar, théâtre d’une guerre pour le contrôle de cette énergie rare. Chaque peuple dispose d’unités et de héros spécifiques, et peut recruter des mercenaires. Les armées peuvent être dissimulées en piles, les héros gagnent en puissance, des événements modifient régulièrement les conditions de combat et les Spires, tours défensives, jouent un rôle clé dans la protection des bases et la maîtrise du champ de bataille.